Spatial variations of macrozoobenthos and sediment nutrients in Lake Yangcheng: Emphasis on effect of pen culture of Chinese mitten crab

Liping Chen, Ying Zhang, Qigen Liu, Zhongjun Hu⁎, Yuejuan Sun, Ziran Peng, Lijing Chen Key Laboratory of Freshwater Fishery Germplasm Resources, Ministry of Agriculture, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, P. R. China

Abstract

We determined the effect of Chinese mitten crab (CMC) pen culture on the quantified spatial distribution of the macrozoobenthic community and sediment nutrients in Lake Yangcheng. Redundancy analysis indicated that water temperature, macrophyte occurrence, sediment type, and crab culture were the main environmental factors that influence the spatiotemporal macrozoobenthic distribution. Macrozoobenthic assemblages in the lake were characterized by eutrophic indicator species. In the most polluted estuaries, the abundance and diversity indices of the whole community and abundance of chironomids and oligochaetes were significantly depressed, and sediment carbon (C) and phosphorus (P) were significantly enhanced compared with those in the western, middle (MB), and eastern basin (EB). Crab culture in this lake had significant effects on the species composition of the macrozoobenthic community in one of three CMC culture pens (CP), and generally depressed the abundance of most chironomid and oligochaete species. Significantly increased diversity, evenness, sediment carbon and nitrogen content, and sediment C:P ratio in the CP were found compared with those in the three basins. However, no conspicuous difference in sediment P content between the CP and the two basins of MB and EB was detected. Our results showed that the enhanced diversity and evenness of macrozoobenthos might be associated with the joint effect of macrophyte planting and crab predation, and macrophyte planting may modify the effects of CMC culture by leading to disproportional accumulation of C and N in the sediment relative to P in the CP of the lake.

Keywords

• Lake Yangcheng;
• Benthic macroinvertebrate;
• Community structure;
• Sediment nutrient;
• Spatial distribution;
• Pen farming

Introduction

Given its strong influence in the lake trophic status andbiodiversity, bottom sediment plays a significant role in the overall nutrient dynamics of shallow lakes as both a nutrient sink and a nutrient source (Soslash;ndergaard et al., 2003; Zhang et al.,2013). Knowledge of the nutrient abundance of sediments in lake bottoms is a critically significant indicator for dissolved nutrient availability in the water column and in understanding the equilibrium of an ecosystem with its external nutrient load (Trolle et al., 2009). The horizontal distribution of sediment carbon (C), nitrogen (N), and phosphorus (P) in lakes reflects long-term spatial differences in organic production in the water column, and sediment focusing and deposition of the influent-borne load (Viner, 1989). Furthermore, it is associated with the distance of sampling stations to estuaries, pollution sources, and macrophyte distribution (Rooney et al., 2003; Squires and Lesack, 2003; Xu et al., 2003a; Ławniczak, 2011)

Benthic macroinvertebrates that inhabit the sediment are important components of lake benthic systems, and their composition and dynamics play an important role in the biodiversity, energy flow, and material cycling of the lake ecosystems. They exhibit heterogeneous spatial patterns that coincide with the heterogeneity of both biotic and abiotic factors. The spatial distribution of zoobenthos and the relationship between them and environmental variables have been extensively investigated. The structure and spatial patterns of communities are affected by many environmental factors, such as habitat characteristics, nutrient concentration, sediment quality, and biological factors (e.g., aquatic plants) (Lods-Crozetet al., 2001; Żbikowski and Kobak, 2007; Wu and Legg, 2011).

Aquaculture is an important anthropic activity with potential detrimental environmental effects. Numerous reports have been published in the last decades on the effects of aquaculture practices on the water column (Saragrave;, 2007), sediments (Yucel-Gieret al., 2007; Jelbart et al., 2011) and the biota, including zoobenthos(Guo and Li, 2003; Pavlova, 2008; Wang et al., 2009; Primavera etal., 2010; Jelbart et al., 2011). Most of the reports relative to zoobenthos and bottom sediments dealt with the effects of fish,bivalves, and shrimp culture. By contrast, few studies have investigated the effects of crab culture (e.g., Xu et al., 2003b;Primavera et al., 2010; Cai et al., 2012; Zeng et al., 2013). Moreover,researchers have focused more on the effects of aquaculture on sediment C and/or N concentration and less on the sediment Pcontent. Although aquaculture practices generally enhance sediment C, N, and/or P content (Karakassis et al., 2000; Nickellet al., 2003; Das et al., 2004; Huang et al., 2008) and depress the abundance and diversity of zoobenthic communities (Brown etal., 1987; Xu et al., 2003b; Yu and Jiang, 2005; Klaoudatos et al.,2006; Pavlova, 2008), the effects of aquatic cultures on the structure of zoobenthic communities are contingent on the stocked species and culturing model etc. (Karakassis et al., 2000).

Lake Yangcheng is a medium-sized shallow lake and an important drinking water source for Suzhou District, Jiangsu Province, China. The lake is famous for producing high-quality cultured Chinese mitten crab (Eriocheir sinensis, CMC), a well-known food in China. However, as an invasive species, it is considered a perpetual nuisance in Europe, North America,and Western Asia. CMC is cultured in pens in Lake Yangcheng.In 2008, the lake produced approximately 1500 tons of CMC,with an economic out

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环境科学学报

第37卷，2015年11月1日，第118-129页

阳澄湖大型沉积物和沉积物养分的空间变异：强调中国手螃蟹笔文化的影响

上海海洋大学农业部淡水渔业种质资源重点实验室，上海201306，中国科学院上海海洋大学

抽象

我们确定了中国螃蟹（CMC）笔文化对洋城湖大型沉积物群落和沉积物养分的量化空间分布的影响。冗余分析表明，水温，植物生长，沉积物类型和螃蟹培养是影响时空大型底栖生物分布的主要环境因素。湖泊大型底栖动物组合以富营养指标物种为特征。在污染最严重的河口，整个社区的丰富多样性指数和chironomids和oligochaetes丰富度显着下降，与西部，中部（MB）相比，沉积碳（C）和磷（P）明显增加， ，东部盆地（EB）。这种湖中的蟹文化对三种CMC培养笔（CP）之一的大型底栖动物群落的物种组成有显着的影响，通常抑制大多数chironomid和oligochaete物种的丰富度。与三盆盆地相比，发现CP的多样性，均匀性，沉积物碳氮含量和沉积物C：P比显着增加。然而，检测到CP和MB和EB的两个盆地之间的沉积物P含量没有明显的差异。我们的研究结果表明，大型植物的多样性和均匀性的增强可能与植物种植和螃蟹捕食的联合作用有关，植物生长可能会通过导致沉积物中C和N的不成比例积累相对于P而改变CMC培养的影响在湖的CP。

关键词

阳光城

底栖大型无脊椎动物;

社会结构;

营养营养;

空间分配;

农耕

介绍

鉴于其对湖泊营养状况和生物多样性的强烈影响，底部沉积物对浅层湖泊的营养物质的整体营养动力学起着重要的作用，作为营养盐和营养源（Soslash;ndergaardet al。，2003; Zhang et al。，2013）。了解湖底沉积物的营养丰度是水柱中溶解的营养物质可利用度和了解其外部营养负荷的生态系统的平衡的重要指标（Trolle et al。，2009）。湖泊中沉积物碳（C），氮（N）和磷（P）的水平分布反映了水柱有机生产的长期空间差异，流入物负荷的沉积物聚焦和沉积（Viner， 1989）。此外，它与采样站到河口，污染源和大型植物分布的距离有关（Rooney et al。，2003; Squires and Lesack，2003; Xu et al。，2003a;Ławniczak，2011）

居住在沉积物中的底栖大型无脊椎动物是湖底生物系统的重要组成部分，其组成和动力学在湖泊生态系统的生物多样性，能量流和物质循环中起着重要作用。它们表现出与生物和非生物因素的异质性相一致的异质空间模式。 zoobenthos的空间分布及其与环境变量之间的关系已得到广泛的研究。社区的结构和空间格局受到许多环境因素的影响，如栖息地特征，营养浓度，沉积物质量和生物因素（如水生植物）（Lods-Crozetet al。，2001;Żbikowski和Kobak，2007; Wu和Legg，2011）。

水产养殖是一种重要的人类活动，具有潜在的有害环境影响。近几十年来，水产养殖实践对水柱（Saragrave;，2007），沉积物（Yucel-Gieret al。，2007; Jelbart et al。，2011）和生物群（包括动物园（Guo和Li，2003; Pavlova，2008; Wang et al。，2009; Primavera etal。，2010; Jelbart et al。，2011）。大多数关于动物和底部沉积物的报告涉及鱼，双壳类和虾类养殖的影响。相比之下，很少有研究调查了蟹培养的效果（例如，Xu等，2003b; Primavera等，2010; Cai et al。，2012; Zeng et al。，2013）。此外，研究人员更多地关注水产养殖对沉积物C和/或N浓度的影响，而不是沉积物P含量。尽管水产养殖实践通常增加沉积物C，N和/或P含量（Karakassis等，2000; Nickellet al。，2003; Das et al。，2004; Huang et al。，2008），抑制了底栖动物群落的丰度和多样性（Brown etal。，1987; Xu et al。，2003b ; Yu和Jiang，2005; Klaoudatos et al。，2006; Pavlova，2008），水生培养对土壤结构的影响取决于储存种类和培养模型等（Karakassis等，2000）。

阳澄湖是中国江苏省苏州市的一个中型浅湖和重要饮用水源。该湖以中国知名食品生产高品质的中国螃蟹（Eriocheir sinensis，CMC）而闻名。然而，作为入侵物种，它被认为是欧洲，北美和西亚的永久性滋扰。 CMC在阳澄湖养殖。2008年，湖泊生产了约1500吨CMC，经济产值超过1亿元。在湖泊中养殖并保存在螃蟹中的螃蟹抑制丰度，生物量和多样性，并改变动物的物种组成（Xu et al。，2003b; Yu and Jiang，2005; Czerniejewski et al。，2010），与其他水产商业类似全世界的动物（Brown et al。，1987;Živićet al。，2009）。然而，由于培养模型的差异，CMC笔培养对水质，动物营养和沉积物营养的影响可能与其他水生商业动物的影响不同。例如，CMC池塘养殖对鱼塘养虾业营养状况影响较小（Cai et al。，2012）。突出的差异取决于淹没的大型植物的存在，这些水生植物通常种植在培养笔上以增加CMC产量并最大限度地提高农业利润。在天然水体中，水生植物丰度不成比例地改变沉积物C，N和P的浓度（Schulz和Guuml;cker，2005; Marinho等，2010）。它还通过促进栖息地复杂性和其他机制来影响动物园的丰富度和多样性（Gong等，2000; Taniguchi等，2003）。已有文献记载了CMC培养对不带植物种植的湖泊中的动植物以及具有种植活动的养殖池塘的水质，沉积物养分和水生生物群落的影响（Xu et al。，2003b; Cai et al。，2012; Zeng et al。，2013）。然而，CMC笔培养对具有植物生长的湖泊中的生物多样性和沉积物营养物质的影响较少。本研究旨在（i）确定大型生物和沉积物C，N和P的空间分布，并量化生物多样性与环境因素之间的关系，（ii）确定CMC培养实践与植物生长对动物营养物质和沉积物营养物质的影响。

1 研究领域和方法

1.1 学习区

阳澄湖位于中国江苏省太湖流域东北部和苏州市（31°21-31°30，120°39-120°50E）。是全省最重要的淡水湖泊之一。湖面总面积约120平方公里，平均深度2.1米，南北长约17公里，东西长8公里。两条近似平行的狭窄的土地将湖泊划分成三个有相互联系的盆地，其中东部盆地最大（图1）。湖泊流域有亚热带季风气候，年平均气温约为15.7℃，降水量为92.6毫米。

1.2 中国手套螃蟹的笔式培养

中央军委主席团中上层的幼虫被释放到沿海水域，变质为底栖幼鱼，迁入咸水和淡水。自二十世纪六十年代以来，中国的天然库存量大幅度减少，原因是剥削和栖息地受到严重破坏，湖泊捕获野生CMC也未见报道。在养殖技术突破之后，自1990年代初以来，以养殖繁殖为主的水产养殖水产养殖发展较为广泛（Cheng et al。，2008）。阳澄湖CMC的钢笔文化始于1992年，达到2001年的高峰，占湖水面积的79.8％。随后，钢笔面积开始逐年缩小，目的是保护饮用水源，降至30.7平方公里，占湖泊面积的25.6％，限于2008年中东盆地和东部盆地。笔，由2-3厘米拉伸的网状聚乙烯网绑在竹骨架上，占地面积约1.3公顷，长130米，宽100米。将骨架的竹杆（直径8-10厘米，长4-5米）的竹杆以1.5-2.0米的间隔垂直插入湖底部60-100厘米。将直径约15厘米的圆柱形网状包裹的石块与网底边缘相连，埋入20厘米的泥土中，而上部净边缘的内侧衬有40厘米宽聚乙烯网防止螃蟹库存。

图 1 - 江苏省阳澄湖大型沉积物和沉积物养分抽样站。

从垂直网形成45度角。放养密度为9000-12,000枚螃蟹/公顷，平均个体湿重约10g。淹没的大型植物如加拿大禾本科植物，Vallisneria natans和Hydrilla verticillata种植在笔中，覆盖率约为60％。为了增加螃蟹的产量，蜗牛以约3000-6000公斤/公顷的重量放入笔中，为螃蟹提供食物和净化水。将螃蟹喂养补充有植物饲料（例如玉米，小麦和皮草）和动物来源的饲料（例如垃圾鱼）的人造颗粒饲料。

1.3现场调查

2008年，从20个站点每月收集了大型生物，分为五个区域，即S14-S17，西部盆地（WB，S1-S4），中游盆地（MB，S5-S7）的进水口（ES）东部盆地（EB，S8-S13）和CMC培养笔（CP，S18-S20）。最靠近包围CP站的笔网的MB和EB中的站S6，S7和S12的距离范围为680米至780米。在围绕文化笔外的每个站的围绕600米半径的圆圈内没有发现其他文化笔。使用具有625cm 2开口面积的改进的Peterson抓斗取样器从每个站收集两次重复样品。将两个重复物合并并作为单个样品处理。将样品通过0.45mm筛网筛分，并将保留的材料分别保存在具有10％福尔马林的标记聚乙烯瓶中。 8％福尔马林将动物分拣并保存。将所有标本尽可能多地鉴定到物种或属，并以0.1mg的精度在电子天平上单独称重。每个分类群的总生物量除以丰度，以确定分类群特异性平均个体生物量。从每个车站的表面下方采集水样。直接在现场测量水温（WT），水深（WD），Secchi深度（SD），pH和溶解氧（DO）。实验室测量总氮（TN），氨氮（NH3-N），亚硝酸氮（NO2-N），总磷（TP），正磷酸盐（PO4-P）和高锰酸钾指数（CODMn） 1）。 TP通过比色法（GB11893-1989）测定，而TN通过碱性过硫酸钾消化和紫外分光光度法（GB11894-1989）测定。使用酸性高锰酸钾法（GB / T11892-1989）测定CODMn。使用Nessler试剂法（GB 7479-87），分光光度法和钼蓝法（GB 11893-89）分别测定了NH3-N，NO2-N和PO4-P。记录每个站的淹没大型植物的发生，并使用0-1（0和1：分别不存在和存在大型植物）的等级进行评分。通过视觉或通过接触评估沉积物组成，分为五级（巨石gt; 20厘米;粗砾石：5厘米至20厘米;细砾石：0.2厘米至5厘米;无机砂：0.01厘米至0.2厘米;粉砂：lt;0.01厘米） （Lods-Crozet等，2001）。随后，将沉积物类型分为五类（1：巨石，2：粗砾石，3：细砂砾，4：无机砂，5：淤泥; Lods-Crozet等，2001）作为分类标准（Wentworth，1922年），因为每个车站每个班级的优势没有发现不到80％。在20个采样站使用改进的彼得森抓取取样器对7个，10月和1月的大型生物进行了测定在2009年和2010年4月。将每个沉淀物样品完全混合并放入密封的塑料袋中。将所有样品置于冰箱中，立即运送至实验室。在实验室中，将样品风干，粉碎，并通过100目筛（Bao，2003）。沉积物中总有机碳（TOC），总氮（TN）和总磷（TP）用鲍（2003）引入的土壤理化标准法测定。

1.4 数据分析

层次聚类统计用于对站点的丰度数据进行聚类分析（CA），对Zoobenthos组合的空间分布进行分类。同时，采用聚类分析方法，确定了CMC笔文化对社区分类群组成的影响。在CP站的社区的独家聚类将提示笔文化对分类组成的影响。在进行聚类分析之前，对每个站的每月丰度数据进行平均。我们使用R包“素食”的函数hclust（），使用平均连锁方法和Bray-Curtis距离进行层次聚类。基于Bray-Curtis距离的非度量多尺度缩放（NMDS）使用R包“素食”的函数metaMDS（）计算，其中应力函数评估与原始样本排名相比的调整的拟合优度。 0.1以下的应力值表示高度的拟合度，因此具有相对高的置信度的解释。来自层次聚类结果的信息被添加到NMDS排序图中。通过使用R包“fpc”的函数cluster.stats（）计算三个群集验证估计（例如平均轮廓宽度（ASW），WB比率和归一化伽马）来确定群集的可能数量。高ASW评分和归一化伽马值但最小WB比率表示最佳聚类解决方案（Milligan和Cooper，1985; Halkidi等，2001; Aho等，2008）。使用基于Bray-Curtis距离的R包“素食者”的单向分析相似度（ANOSIM）和多重响应置换过程（MRPP）来测试群集之间的差异。得到的ANOSIM检验统计量R表示聚类分离的程度，分数为1表示完全分离，分数为0表示无分离（Ramette，2007）。 MRPP是一个不参与假设的非参数过程，如正态分布数据或均匀方差。它还产生组内同质性的度量：“效应大小”（A）。 A以上0.1的值可用于拒绝群集之间无差异的零假设（Zweig and Kitchens，2008）。使用指标物种分析（ISA，Dufrecirc;ne和Legendre，1997）鉴定了给定群体特征的物种。使用R包“labdsv”的函数indval（）执行的ISA会生成一个指标值（IndVal），它由集群内的相对频率和相对平均丰度的乘积计算。对于每个物种，IndVal的范围从0（无指示）到1（最大指示）。在本文中，我们采用了Dufrecirc;ne和Legendre（1997）的建议，该指数的阈值水平为0.25。我们通过排列（1000个排列）评估观察到的IndVal值的统计学显着性。在群集中具有显着（p lt;0.05）高于0.5的指数的分类群被认为是该特定簇的强指示物种。 CA，NMDS，ISA，ANOSIM和MRPP中使用的Bray-Curtis距离用R包“素食”中的功能vegdist（）计算。香农的多样性指数（H）和

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