根毛模式及形态发生的调控及可塑性

作 者 ： Jorge E. Salazar-Henao, Isabel Cristina Velez-Bermudez and Wolfgang Schmidt*

单位：Institute of Plant and Microbial Biology, Academia Sinica, Taipei 11529, Taiwan.

摘要：

根毛细胞是在植物根部表皮中发现的高度特化的细胞，在为植物提供水和矿物质营养方 面发挥着关键作用。根毛已被用作了解细胞生命活动和细胞分化的形态发生可塑性的模型系 统。事实上，许多研究表明，分化为根毛细胞或非毛细胞的根表皮细胞的命运是由内在和外 在因素的复杂相互作用决定的。这种相互作用导致了可预测但高度可塑性的表皮细胞在形状、 大小和功能上有所不同。在此，我们回顾了这些研究，并讨论了最新研究成果，表明环境信 息可以在根毛形态发生途径的多个点上整合，并影响染色质、转录和转录后水平上的多方面 进程。

关键词：细胞生命活动；根毛；磷酸盐缺乏；表型可塑性；生长素；独脚金内酯；染色 质重塑

1 引言

多细胞生物的发展需要将细胞分为形状、大小、组成和功能不同的各种类型。由于其重复和潜在的不确定的生长模式，植物在胚胎发育后对环境因素保持高度响应。此外，为了弥补植物缺乏活力，植物在细胞大小、模式和分化方面表现出高度的可塑性，使其能够适应不断变化的环境。因此，广泛的信息用于整合到调整植物生长和最大程度适应环境的决策中。这些反应是系统性的：从地上部分传递的信息协调根系的生理反应，并调节发育系统，相反， 这同样会将根系暴露于大量改变基因表达和触发适应性反应的信号中。在气候变化和集约农业的负面环境因素的背景下，了解推动植物塑性发育的机制至关重要。这些知识也为在不利环境条件下生产出更具适应性的作物奠定了基础，从而为更可持续、低投入的农业生态系统奠定了基础。

根毛是一个被广泛用于研究植物细胞如何整合外部和内部信号以校准形态发生程序的模型系统。根毛是管状生长物，在为植物提供水分和矿物质营养方面起着关键作用（图 1A）。由于其极性生长，根毛径向延伸根系，从而最大限度地减少贫化区的产生，并通过拦截增加养分的吸收。根毛还参与与多种微生物的有益内共生作用，如固氮细菌共生体（Oldroyd 和Dixon，2014），因此经常被用作理解此类相互作用的模型（见方框 1）。

近年来，研究表明，根毛形态发生的途径（由基因固定的内在发育程序决定）和允许植 物适应主要条件的环境途径以复杂的方式交织在一起。了解这些土壤、遗传和系统信号如何

整合，以协调根系的生理反应和发育程序，对于全面了解表型可塑性的机制至关重要。在这 篇综述中，我们总结了内在程序与外部线索的复杂相互作用如何塑造根毛细胞的形态和功能 方面的进展。尽管拟南芥已被广泛用作阐明此类整合途径的工具，但物种之间的明显差异表 明，已进化出不同的解决方案，因此出现了其他模式物种，用于评估无法在拟南芥中研究的 过程。因此，我们还将从其他根毛模型中获得的知识与从拟南芥中获得的知识进行比较和补 充。

• 1. 根毛发育和模式概述

根毛由一组被称为毛细胞的特殊表皮细胞发育而来（Leavitt，1904），并以物种依赖的模式排列在表皮中。由于周期较短，成毛细胞通常比非成毛细胞短，液泡较少，细胞质更密集（Grierson 等人.，2014）。这两种细胞类型之间的差异在根毛形成之前就很明显。原则上，可以区分三种不同类型的根毛模式（图 1B）（Leavitt，1904 年；Dolan 和 Costa，2001 年；Marzec 等人，2014 年）。在表现出 I 型模式的物种（例如水稻）中，根毛以随机模式发育；形成根毛的细胞比例可变，因此可以对环境做出可塑性反应（Cormack，1947）。在 具有 II 型模式的物种中（例如草，如短足草），根毛来自不对称的细胞分裂，在此之后， 较大的细胞形成非毛细胞，而较小的细胞发育成根毛。最后，在类似十字花科的拟南芥及其一些姊妹科，如辣椒科，藤曲科和树脂科中，可以看到 III 型模式，根毛和非根毛细胞交替排列（Buuml;nning，1951；Pemberton 等人，2001）。

图 1。根毛形成和根表皮图案。（A） 根表皮中根毛的发育。（B） 根表皮图案的类型。在

I 型中，任何根表皮细胞都可以产生根毛。在 II 型中，根毛来源于不对称的细胞分裂，在

此之后，较大的细胞形成非毛细胞，而较小的细胞发育成根毛。III 型以根毛细胞和非根毛

细胞交替排列。

根毛最初发育依赖位于表皮内的细胞发生路径。对细胞位置的研究，例如通过激光消融， 在激光消融后细胞的位置发生改变，揭示了拟南芥表皮细胞是由位置信息而不是细胞谱系决定的（Berger 等人，1998 年）。更具体地说，与底层皮质层中的两个细胞（即处于“H”位置的细胞；图 2A）接触的表皮细胞发育为根毛细胞，而仅与一个皮质细胞（即处于“N”位置的细胞）接触的细胞则进入非毛细胞发育程序。根毛形成过程可分为两个不连续的阶段：起始和顶端生长（图 2B；Dolan 等人，1994 年；Grierson 等人，2014 年）。在细胞规范化之后，细胞生长的模式分配导致形态上可区分的毛母细胞和心房母细胞，平面极性的建立允许在复杂的生长素介导的过程中选择根毛起始位点，称为平面极性测定。在此期间，各向异性扩张的表皮细胞转变为极性生长（Nakamura 等人，2012 年；Balcerowicz 等人，2015 年）。根毛起始于成毛细胞基端的极性起始位点，在细胞停止伸长前不久，局部细胞壁松动导致形成盘状区域。随后，突起形成，涉及 ROP 蛋白、内质网和丝状肌动蛋白的积累以及细胞壁的局部酸化。隆起形成后，叶尖生长开始于快速生长的管状结构的形成，由根毛顶端的细胞壁和膜材料的快速胞吐维持。毛发母细胞停止伸长后，叶尖开始生长，由钙梯度和高度极化的动态肌动蛋白细胞骨架的建立控制。根尖生长的速度和持续时间决定了根毛的最终大小； 在拟南芥中，根毛长度可以达到 1 毫米或以上（Grierson 等人，2014 年）。

• 1. 根毛发育过程中细胞命运的决定

在拟南芥中，表皮细胞的命运受各种信号和转录因子的调控（图 3）。根毛细胞的命运受到激活剂复合物的负调控，激活剂复合物包括 R2R3 型 MYB 转录因子（WER）、碱性螺旋-环-螺旋（bHLH）蛋白 GLABRA 3（GL3）或其 GLABRA 3 的 paralog 增强子（EGL3） 和 WD 重复蛋白透明 TESTA GLABRA 1（TTG1）（Grebe，2012; Schiefelbein 等人，2014 年；Balcerowicz 等人，2015 年）。这种复合物促进同源结构域蛋白 GLABRA 2（GL2）的表达，最终阻断根毛通路。在毛母细胞中，由 JKD 在皮质中诱导的位置信号（Hassan 等人， 2010）降低了 WER 的表达，该信号被认为在 H 位置更强，并被富含亮氨酸的重复受体样激酶扰乱（SCM）感知（Kwak 等人，2005）。H 位置的 WER 抑制需要 TORNADO 1，这是一种具有富含亮氨酸重复核糖核酸酶抑制剂样结构域的植物特异性蛋白质（Kwak 等人， 2015）。WER 丰度的降低允许形成一种复合物，其中 WER 被 R3 MYB 蛋白 CAPRICE（CPC）或其功能性旁同源增强子 TRY 和 CPC 1（ETC1）、ETC3 或 TRYPTICHON（TRY）取代

（Schiefelbein et al.，2014）。这种复合物不支持 GL2 的表达，因此细胞进入根毛细胞命运程序。CPC 从 N 位迁移到 H 位，GL3/EGL3 向相反方向移动，从而加强了细胞的命运分配

（Grierson 等人，2014 年；Savage 等人，2008 年；Beniacute;tez 和 Alvarez Buylla，2010 年）。一些反馈机制也支持相邻细胞的不同细胞命运分配。例如，激活剂复合物促进 WER、 MYB23 功能性旁体的表达，在 N 细胞中建立正反馈回路（Kang 等人，2009）。激活剂复

合物和 SCM 之间也存在负反馈回路，导致 N 细胞中 SCM 表达减少（Kwak 和 Schiefelbein， 2008）。此外，在 try 中，但在 cpc 突变体中，观察到 SCM 蛋白的减少，这意味着通过 try 在成毛细胞中优先积累 SCM 产生正反馈（Kwak 和 Schiefelbein，2014）。有趣的是，激活剂复合物促进了非毛细胞命运的阳性调节因子（GL2）和抑制剂（CPC、ETC1 和 TRY）的表达（Schiefelbein 等人，2014 年）。

图 2.根毛发育。(A)拟南芥根在分化区的横截面，突出了根内存在的各种细胞类型。值得注意的是，只与底层皮质层的一个细胞接触的表皮细胞进入非毛细胞发育程序， 而与两个皮质细胞接触的表皮细胞发育成根毛。 (B)根毛形成的关键阶段 ：起始和尖端生长。根毛的起始始于三胚细胞基底端的一个极性起始位点。随后 ，一个凸

起的形成， 顶端开始生长， 导致形成一个快速生长的管状结构。

图 3.拟南芥根表皮中的位置依赖性细胞发生规范。转录激活用箭头表示； 钝线代表转录抑制。虚线表示细胞内/细胞间蛋白质的运动。

• 1. 根毛的形成受到环境信号的调节

根毛的长度和密度都对环境信号均有反应；这确保了土壤资源的最佳获取。特别是，大 多数土壤系统中流动性有限的矿物质养分，如无机磷酸盐（Pi）、锰、铁和锌，会影响根毛 的形态发生（Ma 等人，2001 年；Muuml;ller 和 Schmidt，2004 年；Yang 等人，2008 年）。

对环境诱导的根毛形态发生变化的最好探索是对磷（Pi）缺乏的反应。Pi 是一种必需的植物营养元素，其缺乏会对植物的发育和生长产生有害影响。其他地方对植物中的 Pi 信号和稳态进行了阐述（Chiou 和 Lin，2011 年；Lin 等人，2014 年；Briat 等人，2015 年），这里我们重点讨论对 Pi 缺乏的反应。PSR 是一种多方面的适应，旨在改善 Pi 的获取和 Pi 的内部循环。它由代谢、生理和形态组成。PSR 的主要控制脂质和碳水化合物代谢的重新编程， 以改善对 Pi 的内部利用，通过动态调节高亲和力 Pi 转运蛋白的活性来控制 Pi 内流，并通过分泌 Pi 释放酶（如 RNA 酶和紫色酸磷酸酶）来增加根部的 Pi 含量。此外，根系结构的变化，包括初生根伸长受限、侧根密度和长度的增加，以及更密集和更长根毛的形成，共同导致吸收面积的增加，尤其是在富含 Pi 的表层土壤中。地上部和根系反应的协调涉及通过脉管系统传输系统信号，如糖、microRNA 和激素，以调节根系的反应（Lin 等人，2014）。人们认为，根系的形态反应主要受局部 Pi 浓度的控制（Ticconi 等人，2004 年；Thibaud 等人，2010 年），但可以假设局部和系统信号是整合的，远距离信号也可能影响部分或全部根系形态反应。

在缺乏 Pi 的植物中，根毛长度增加了大约两倍，并且根毛比在含有足量 Pi 的植物中更丰富（Ma 等人，2001 年）。此外，异位根毛在 N 个位置形成，尽管频率相对较低（Savage et al.，2013）。对不同拟南芥材料的根毛对 Pi 饥饿反应的比较表明，并非所有正在调查的品系都显示根毛密度和/或长度增加，这可能表明不同材料使用不同的策略来应对低 Pi

（Stetter 等人，2015）。值得注意的是，多倍体在充满 Pi 的条件下对根毛长度和密度有积极影响，但对缺乏 Pi 的植物的根毛表型没有贡献。此外，根毛密度和长度的变化并不总是耦合的，这表明至少部分独立的调节途径控制着这两个性状。

缺磷导致根毛密度增加的主要原因是细胞纵向伸长减弱。值得注意的是，根表皮细胞的纵向长度由决定细胞命运的位置信号决定。SCM 表达缺陷的突变体（感知信号所需的 SCM）

（Kwak 等人，2005 年）或 WER（Song 等人，2011 年）形成的细胞比野生型植物短（Savage 等人，2013 年）。数学模型表明，皮层偏倚决定了 N 定位细胞的概率；较弱的信号延迟了成毛细胞命运的决定，缩短了细胞拉长的时间，从而产生了独特的短毛细胞样细胞（Savage

et al.，2013）。换句话说，信号强度的降低（如 Pi 缺乏的情况）延迟了细胞的命运决定， 使处于 N 位置的细胞退出默认（根毛）通路和获得心房成纤维细胞样长度的时间更短。

虽然限制根细胞的伸长是增加根毛频率的主要机制，但当 Pi 缺乏时，无法感知信号的基因型在 N 个位置形成更多异位根毛（Savage 等人，2013）。因此，位置偏差在很大程度上抑制了异位根毛的形成，并且可以假设在 N 个位置驱动根毛形成的另一种机制。此外， 该结果与 Pi 缺乏导致的皮质偏倚减少一致，该偏倚是由信号强度降低或信号检测或转导受损引起的，这限制了细胞的伸长，并允许在 N 个位置额外形成根毛（Savage 等人，2013）。

与上述发现一致，表明根尖与去皮培养基的接触足以限制细胞的纵向伸

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